Авиационный полк был сформирован в октябре 1941 года по приказу НКО СССР № 0099 от 08.10.41 “О сформировании женских авиационных полков ВВС Красной Армии” как 588-й ночной легкобомбардировочный авиационный полк. Руководила формированием Марина Раскова. Командиром полка была назначена Евдокия Бершанская, лётчица с десятилетним стажем. Под её командованием полк сражался до окончания войны. Порой его шутливо называли: “Дунькин полк”, с намёком на полностью женский состав и оправдываясь именем командира полка. Партийно-политическое руководство полком возглавила Мария Рунт.
Формирование, обучение и слаживание полка проводилось в городе Энгельс. Авиаполк отличался от прочих формирований тем, что был полностью женским. Созданные согласно тому же приказу 2 других женских авиаполка в ходе войны стали смешанными, но 588-й авиаполк до своего расформирования остался полностью женским: только женщины занимали все должности в полку от механиков и техников до штурманов и пилотов.
23 мая 1942 года полк вылетел на фронт, куда и прибыл 27 мая. Тогда его численность составляла 115 человек - большинство в возрасте от 17 до 22 лет. Полк вошёл в состав 218-й ночной бомбардировочной авиадивизии. Первый боевой вылет состоялся 12 июня 1942 года.
Приказом НКО СССР № 64 от 8 февраля 1943 года, за мужество и героизм личного состава, проявленные в боях с немецко-фашистскими захватчиками, полку было присвоено почётное звание “Гвардейский” и он был преобразован в 46-й гвардейский ночной бомбардировочный авиационный полк. Некоторое время начальником штаба полка была Фортус, Мария Александровна, затем - Ракобольская, Ирина Вячеславовна.
С 15 мая 1944 года входил в состав 325-й ночной бомбардировочной авиадивизии.
В ходе освобождения Крыма в мае 1944 года полк временно входил в состав 2-й гвардейской ночной бомбардировочной авиадивизии.
За бесстрашие и мастерство немцы прозвали лётчиц полка “ночными ведьмами”.
15 октября 1945 года полк был расформирован, а большинство лётчиц демобилизовано.
Полк был оснащён самолётами По-2. При формировании в полку было 20 самолётов, потом их численность возросла до 45. На окончание войны в строю было 36 боевых самолётов.
Самолёт создавался не для военных действий. Деревянный биплан с двумя открытыми кабинами, расположенными одна за другой (до войны на этих машинах лётчики проходили обучение). Без радиосвязи и бронеспинок, позволяющих защитить экипаж от пуль, с маломощным мотором, который мог развивать максимальную скорость 120 км/час. На самолёте не было бомбового отсека, бомбы привешивались в бомбодержатели прямо под плоскости самолёта. Не было прицелов.Количество бомбового груза менялось от 100 до 300 кг. В среднем брали 150- 200 кг. Но за ночь самолёт успевал сделать несколько вылетов, и суммарная бомбовая нагрузка была сравнима с нагрузкой большого бомбардировщика.
Управление было сдвоенным: самолётом возможно было управлять и пилоту, и штурману. Были случаи, когда штурманы приводили на базу и сажали самолёты, после того, как пилот погибал. До августа 1943 года лётчицы не брали с собой парашюты, предпочитая взять вместо них ещё 20 кг бомб.
Пулемёты на самолётах также появились только в 1944 году. До этого единственным вооружением на борту были пистолеты ТТ.
Боевые потери полка составили 32 человека. Несмотря на то, что лётчицы гибли за линией фронта, ни одна из них не считается пропавшей без вести. После войны комиссар полка Евдокия Яковлевна Рачкевич на деньги, собранные всем полком, объездила все места, где гибли самолёты, и разыскала могилы всех погибших.
Самым трагичным в истории полка стала ночь на 1 августа 1943 года, когда было потеряно сразу 4 самолёта. Немецкое командование, раздражённое постоянными ночными бомбёжками перебросило на участок действий полка группу ночных истребителей. Это стало полной неожиданностью для советских лётчиц, которые не сразу поняли почему бездействует вражеская зенитная артиллерия, но 1 за другим загораются самолёты. Когда пришло понимание, что против них выпустили ночные истребители Messerschmitt Bf.110, полёты были прекращены, но до этого немецкий лётчик-ас, только утром ставший кавалером Рыцарского креста Железного креста Йозеф Коциок успел сжечь в воздухе вместе с экипажами 3 советских бомбардировщика, на которых не было парашютов. Ещё 1 бомбардировщик был потерян из-за огня зенитной артиллерии. В ту ночь погибли: Анна Высоцкая со штурманом Галиной Докутович, Евгения Крутова со штурманом Еленой Саликовой, Валентина Полунина с штурманом Глафирой Кашириной, Софья Рогова со штурманом Евгенией Сухоруковой.
Однако помимо боевых, были и иные потери. Так, 22 августа 1943 года в госпитале от туберкулёза умерла начальник связи полка Валентина Ступина. А 10 апреля 1943 года уже на аэродроме 1 самолёт, садясь в темноте, сел прямо на другой, только что приземлившийся. В результате лётчицы Полина Макагон и Лида Свистунова погибли сразу, Юлия Пашкова скончалась от полученных ранений в госпитале. В живых осталась только одна лётчица - Хиуаз Доспанова, которая получила тяжелейшие травмы - у неё были перебиты ноги, однако после нескольких месяцев госпиталей девушка вернулась в строй, хотя из-за неправильно сросшихся костей, она стала инвалидом 2-й группы.
Гибли экипажи и ещё до отправки на фронт, в катастрофах во время обучения.
За годы войны 23 военнослужащим полка было присвоено звание Героя Советского Союза.
